蚂蚁的社会（下）
2022/11/27 3:00:27 书虫子
第七章 美洲切叶蚁属的通信美洲切叶蚁属切叶蚁高度组织性的合作觅食有赖于其信息传输和社会通信。信息传输有很多发生在它们收获、采集的路上。切叶蚁以其“千里迢迢、跋山涉水”的觅食路线著称(彩色插图32和33)。这些道路非常明显，人肉眼即可识别。道路引领觅食者前往收获地点并从那里返回。收获地点大多是树冠，大头切叶蚁、哥伦比亚切叶蚁和塞氏美切叶蚁只以此为收获地点。对其他蚁种而言，收获地点也可以是热带草丛，比如德伦怀德切叶蚁专门以草叶为目标。早先的行为实验显示，觅食轨迹是蚂蚁用毒腺囊的分泌物标记的[1]。有人曾提出，这种踪迹信息素至少包含两种功能性成分：一种易于挥发，充当了征召信号；另一种挥发性小得多，作为持久的定向线索。美洲切叶蚁属蚁种的毒腺成分的众多化学和行为细节，以及其引起的反应仍有待说明，但觅食行为中信息素通信的一些重要方面已经得到了分析[2]。某些美洲切叶蚁属蚁种的挥发性征召成分是第一蚂蚁踪迹信息素，其化学结构已经被确定[3]。这种化合物是甲基4-甲基吡咯-2-羧酸盐(MMPC)，在除了塞氏美切叶蚁之外所有美洲切叶蚁属蚁种中，这种化合物都充当了一种征召踪迹信息素。在塞氏美切叶蚁中，主要的征召踪迹信息素成分是3-乙基-2，5-二甲基吡嗪(EDMP)[4]。当用少量此类物质画出轨迹时，实验室群落里的美洲切叶蚁属工蚁乐于对这些轨迹做出回应，即便实验者画出的轨迹迂回曲折，它们也始终追踪前进。MMPC的效力极其惊人，在理论上，1毫克这种物质就足以画出让得克萨斯切叶蚁和大头切叶蚁觅食者跟着绕地球转三圈的轨迹[5]。最近，在有关德伦怀德切叶蚁的一项实验中，这一记录已经被打破。1毫克这种踪迹信息素足以铺设一条绕地球转60圈的轨迹，其效果足以让这种切草切叶蚁群落中大约50%的工蚁沿着这条轨迹行进[6]。实际上，有数项研究显示，在切叶蚁中，气味可以引导多种多样的行为，其对气味的敏感性令人吃惊。并不令人意外的是，植菌蚂蚁的嗅觉系统发育极佳。在昆虫中，一般而言，嗅觉路径始于触须，嗅觉感受器就位于那里(彩色插图34)。这些感觉神经元把气味分子信息带给触须叶，而触须叶是大脑的一部分(中脑)。触须叶由密密麻麻的神经纤维球构成，感觉神经元和投射神经元在那里连接起来，后者把信息传输到更高级的大脑中心(例如所谓的蘑菇体)。就嗅觉系统的调节能力而言，触须叶中神经纤维球的数量是一种良好的指标。举个例子，果蝇的每个触须叶中仅有43个神经纤维球，而所有被调查过的植菌蚂蚁的每个触须叶中的神经纤维球都不少于257个。正如克里斯蒂娜·凯贝尔(Christina Kelber)及其合作者在一项比较神经解剖学研究中完美证明的那样，低级植菌蚂蚁中的梅里蚁(Apterostigma mayri)的神经纤维球最多，达630个。在切叶蚁中，神经纤维球的数量不等，为336~459个，具体数量取决于蚁种。此外，在每个触须叶中的神经入口附近，切叶蚁中较大的工蚁拥有极大的神经纤维球(巨神经纤维球)。间接证据显示，这种巨神经纤维球参与了踪迹信息素信息的处理(彩色插图34)[7]。
彩色插图34 美洲切叶蚁属工蚁的大脑及其与头部的主要感觉器官(触须和眼睛)的连接示意图。上图和左下图：美洲切叶蚁属工蚁大脑的三维重建，基于显微解剖。AL(红色)：触须叶。OL橙色：视觉叶(注意：连接眼睛和视觉叶的大薄膜没有被显示)。PB(浅蓝)：前脑。CC(蓝色)：中央复合体。MB(黄色)：蘑菇体。右下图：触须叶和神经纤维球的特写。AN(绿色)：触须神经。MG(红色)：巨神经纤维球。(绘制：克里斯蒂娜·凯贝尔)参加我们公开课的人经常询问蚂蚁是否有大脑，如果得到否定的答案，他们就会好奇“没有大脑的蚂蚁为何能做所有这些非凡壮举”。这种误解也许在一定程度上源于一句话，这句话出自刘易斯·托马斯(Lewis Thomas)于1974年出版的那本精彩之作《细胞生命的礼赞》(The Lives of a Cel)。这句话是这样说的：“不能认为田野里的一只孤独的蚂蚁有多少想法。说真的，他只有被纤维串联在一起的几个神经元，完全不可能拥有一个头脑，更别说一种想法了。”刘易斯·托马斯至少在两点上错了。他说的蚂蚁不应是“他”，而是“她”，因为所有的蚂蚁社会大部分时间都仅包含雌性。至于雄性，正如我们已经讨论过的那样，通常生命短暂，它们唯一的使命是把精子送入蚁后体内的受精囊。更重要的是，不仅仅只有“被纤维串联在一起的几个神经元”。实际上，通过轴突、树突互相连接的神经元有近100万个，它们被组织成了一个神经系统，以及一个彩色插图34所示的结构惊人的大脑。正如我们刚才提到的那样，大脑中化学信号的察知和处理特别复杂。远距离觅食路线的信息素标志会被走在这条路上的觅食者不断强化。然而，信息素的沉淀、微调和所产生的征召强度取决于一些参量，其中包括食物的质量和群落真菌对新鲜植物的需求[8]。踪迹信息素和其他标记似乎也影响食物源的吸引力，进而促进一些收获活动，例如从收获地点切割并运输叶子碎片[9]。踪迹信息素不仅被用来标记主要路线，也标记蚂蚁常去的树杈和嫩枝，觅食者会不断察觉那种化学轨迹信号。在觅食地点的短距征召可以通过叠加信息素以外的信号予以调节。实际上，目前研究人员只发现过一种用于叠加的物理信号[10]。作为整体的切叶蚁进行的绝大多数收获活动发生在树冠中。在树冠中，一群群蚂蚁经常会只从一些特定的叶子上切割碎片，直到那里除了一些叶脉之外一无所有，而附近的叶子仍几乎原封不动(彩色插图35和36)。那些被觅食者频繁光顾的叶子好像比其他叶子更可取，也许是因为它们比较柔嫩，或富含糖和氨基酸，或含有较少的次级植物性化合物。通过发出叠加的特殊短距征召信号，蚂蚁得以把同巢的觅食者征召到这些高品质的叶子那里。下面说说过程。一些切割叶片的美洲切叶蚁属工蚁制造了一些摩擦声。利用激光多普勒振动测量仪，研究人员已经能够记录蚂蚁在叶子表面上传输的信号(见于图示4)。由于实验中提供的叶子的质量不同，在切割过程中摩擦发声的工蚁的比例也明显不同。当提供的是嫩叶而非病叶时，摩擦时发声的蚂蚁明显增多。当两种叶子的质量被糖衣强化时，几乎所有正在切割的工蚁都摩擦发声，这说明无论被切割的材料的物理特性如何不同都没有关系。这些观察显示，摩擦振动的制造受叶子质量影响，切叶的觅食者运用这种声音向附近的巢伴告知叶子的质量。20世纪60年代，休伯特·马克尔(Hubert Markl)用一系列巧妙的实验证明，切叶蚁并不是对由空气传播的摩擦声做出反应，而是对通过实物介质传播的振动非常敏感。[11]以这些重要发现为基础，弗拉维奥·罗塞斯后来做了一些系列实验，让前往觅食地点的美洲切叶蚁属工蚁在一根振动的嫩枝和一根不发出声响的嫩枝之间做出选择。在面临选择时，更多的美洲切叶蚁属工蚁对征召信息素做出了反应，对无信息素、仅由实物介质传播的摩擦振动做出反应的则较少。但是，当征召信息素和振动信号被合并起来时，征召信息素的效果被大大加强了。在自然状态下，通过定位振动源，附近的工蚁对通过植物材料传播的摩擦振动做出了反应，然后加入叶子切割作业[12]。
彩色插图35 巴拿马美洲切叶蚁属切叶蚁的收获地点。一些叶子被切割殆尽，另一些则原封不动。(摄影：伯特·霍尔多布勒)
彩色插图36 巴拿马，遭到哥伦比亚切叶蚁“光顾”的轻木(Ochroma pyramidale)树苗。有一部分叶子，切叶蚁仅留下了一些坚硬的叶脉，其他叶子则原封不动。(摄影：休伯特·赫兹)蚂蚁对摩擦振动的反应是有环境特异性的。在保卫巢穴的过程中，塞氏美切叶蚁的工蚁摩擦发声，将其用作报警信号。由于摩擦也自动地促进了切叶过程，研究人员顺理成章地认为，切叶是摩擦的第一作用，它在通信中的运用是进化中的一种衍生观点。然而，后来的研究提供的间接证据证明，情况恰恰相反：振动对切割的促进更可能是一种源自通信过程的附加益处[13]。切叶蚁在巢穴建设的过程中也频频摩擦发声，尤其是在用它们的颚搬运土壤颗粒时。摩擦振动可能起到了近距离征召的作用，以便从巢伴那里获取帮助。但是，同样有可能的是，通过充当振动气钻，产生的振动同时强化了挖掘能力。[14]还有一种情况，切叶蚁的摩擦发声也在其中起到了通信的作用。最小的工蚁(指最小的工蚁等级)经常骑在被其他蚂蚁带回巢的叶子碎片上(图示3，彩色插图24和37)。这些微小的警卫蚁保护着叶子运输者，使其免遭寄生的蚤蝇的攻击，让蚤蝇无法在它们的姊妹身上产卵。研究人员已经证明，通过植物传播的摩擦振动，叶子运输者告知搭便车者，它们做好了背上叶子回家的准备。叶子运输者在这一最初的运输阶段制造的摩擦振动似乎吸引了最小的蚂蚁，后者会爬到携带者和叶子碎片上面[15]。
彩色插图37 一只大头切叶蚁工蚁运载着一块叶子碎片，小个子的巢伴骑在叶片上面，就像在搭便车。较大的蚂蚁在装载时制造摩擦振动，吸引小蚂蚁爬到它们上面。搭便车的蚂蚁保护着不能自卫的运输者，使其免遭寄生蚤蝇的攻击。(摄影：亚历克斯·怀尔德)无论是困在一处局部塌方中，还是遭遇敌对的蚂蚁，受到阻碍、无法自由移动的切叶工蚁都会制造明显的摩擦振动。通过介质传输的摩擦振动在巢伴中引发了近距报警效应[16]。蚂蚁受到报警信号的吸引，于是开始挖掘以解救巢伴，或者攻击纠缠巢伴的敌对蚂蚁。在自然状态下，这样的营救信号通常有多种模式，机械摩擦有力地配合了报警信息素。然而，在一场大规模的挑衅性互动中，如领地防御有数十、数百只蚂蚁卷入混战，与防御性分泌物结合在一起的信息素在此时则重要得多。就像其他大多数蚁种的工蚁那样，美洲切叶蚁属和顶切叶蚁属的工蚁在其下颚腺(这些腺与蚂蚁的颚相连)里生产报警信息素。实际上，塞氏美切叶蚁的下颚腺信息素是在化学和行为上有特点的第一批信息素之一[17]。阿道夫·布特南特(Adolf Butenandt)及其同事证明，下颚腺分泌物里的主要化合物是柠檬醛。他们注意到，大型工蚁(兵蚁)的下颚腺相对较大。他们估计，下颚腺占据了头壳体积的五分之一。在行为检验中，他们证明，那些分泌物具有一种报警和排斥功能。其他研究人员后来进行的研究得出的结果则不同：虽然他们识别出柠檬醛、香叶醛、橙花醛，以及众多别的化合物，但有效的报警信息素无疑是4-甲基-3-庚酮。[18]后来的研究显示，主要在巢里活动的较小的蚂蚁的下颚腺分泌物包含的主要是4-甲基-3-庚酮，而主要在巢外活动的较大的工蚁的分泌物主要包含柠檬醛[19]。这些有趣的发现与此前讨论过的以工蚁的身体等级为基础的劳动分工一致，表明美洲切叶蚁属工蚁中的下颚腺分泌物有着对应具体环境的用途和功能。当然，如果考察工蚁等级的下颚腺分泌物因年龄不同而产生的变化，那么分析工蚁在不同的位置和行为背景中对这些成分做出的反应，结果会很有趣[20]。对超个体的运转而言，最为重要的是其蚁后(发挥繁殖单位作用)和工蚁(构成了其躯体单位)之间的通信。在其10年以上的生命周期里，一个大型美洲切叶蚁属群落的蚁后能够生育多达1.5亿的女儿，其中绝大多数是工蚁。在每一年里，成熟的群落里有数千只雌性没长成工蚁，而是长成有翅的蚁后，每只蚁后都能交配并独自创建一个新群落。此外，每年每只蚁后都有数千个后裔从未受精卵发育成短命的雄蚁。通过年轻的蚁后和雄蚁，群落繁殖并传播了它的基因。能够产生最大数量健康生殖体的群落，其基因保存到下一代的概率最大。然而，要生产如此之大的产量，群落需要大批工蚁，以确保并恢复十分消耗能源的繁殖群体所需的资源。毫不夸张地说，工蚁的唯一目的是把尽可能多的王室成员带入世界。体形庞大的美洲切叶蚁属蚁后时刻都被它的女儿工蚁环绕着。蚁后不断被工蚁清洗身体、喂食，产下大量的卵。粗略的计算显示，一个成熟的群落的蚁后平均每分钟产下20个卵，每天产下28800个，每年产下10512000个。在能生育的蚁后存在的情况下，巢穴工蚁通常仅产下畸形的营养卵，并把这些卵喂给了蚁后。如果在完整的美洲切叶蚁属群落里，工蚁产下了能存活的卵，那么这将会对群落的效率产生消极影响，严重妨碍在群落数量上与其他群落开展的生殖竞争。因此，我们应该预计，巢穴工蚁会持续收到关于它们的蚁后的存在和生育力的信息。但是，在巨大的美洲切叶蚁属群落中，蚁后、工蚁之间的通信怎样才能进行呢？我们目前还不知道，但我们能够以其他信息为基础，做出合理的推测。美洲切叶蚁属蚁后基本上一直待在广大的巢穴结构中央的菌圃室中的一间里，几乎一动不动。它在那里几乎什么也不做，主要吃营养卵，产下生殖卵。它产下的卵随后被工蚁分散到整个菌圃。(这样的分散是必要的，因为如果那些卵留在蚁后室里，蚁后可能会被越来越多的卵闷死。)分散的卵会不会携带着蚁后存在的信息呢？研究人员最近已经证明，在单雌的啮木蚁佛罗里达弓背蚁(Camponotus floridanus)中，这种形式的通信的确发生了。蚁后产的卵被涂上了蚁后特有的碳氢化合物，这些化合物充当了一种显示蚁后生育力的信号[21]。工蚁对这种信息素做出的回应就是限制自身产生可发育的卵。工蚁对蚁后产下的卵进行的分散在群落里传播了蚁后的信号。在美洲切叶蚁属蚁种的群落里，似乎很有可能发现相似的蚁后信号传播方式。
[1]J. C. Moser and M. S. Blum,“Trail marking substance of the Texas leaf-cutting ant:source and potency,” Science 140: 1228 (1963).[2]K. Jaffe and P. E. Howse,“The mass recruitment system of the leaf-cutting ant Atta cephalotes (L.),” Animal Behaviour 27(3): 930–939 (1979); B. H?lldobler and E. O. Wilson, The Ants (Cambridge, MA: Belknap Press of Harvard University Press, 1990).[3]J. H. Tumlinson, R. M. Silverstein, J. C. Moser, R. G. Brownlee, and J. M. Ruth,“Identification of the trail pheromone of a leaf-cutting ant, Atta texana,” Nature 234:348–349 (1971).[4]J. H. Cross, R. C. Byler, U. Ravid, R. M. Silverstein, S. W. Robinson, P. M. Baker,J. S. De Oliveira, A. R. Jutsum, and J. M. Cherrett,“The major component of the trailpheromone of the leaf-cutting ant, Atta sexdens rubropilosa Forel: 3-ethyl-2,5-dimethylpyrazine,” Journal of Chemical Ecology 5: 187–203 (1979).[5]R. G. Riley, R. M. Silverstein, B. Carroll, and R. 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第八章 蚁-真菌共生只要两种有机体像切叶蚁和它们栽培的真菌那样生活在密切的互惠共生关系中，我们就有理由认为这两种共生生物之间会存在交流。真菌也许会向自己的寄主蚂蚁发信号，告知蚂蚁自己对特殊的植物培养基的偏好，或变更食谱以维持营养多样性的需求，甚至对有害培养基的存在发出警报。截至目前，仅有为数不多的一些研究考察了真菌和寄主蚂蚁之间的交流的可能性。研究人员已经确定，切叶蚁收获的叶子材料的选择既取决于植物的物理特征，也取决于植物的化学特征[1]。因此，我们有理由推测，如果植物材料包含着对真菌有害的次级化合物，工蚁就会停止收获这些植物。然而，工蚁也许不会立即做出这样的反应，可能要过几个小时，觅食者才会抛弃这种食物源[2]。不过，一旦这一推迟的、针对一种特殊植物材料的所谓的“拒收”开始，蚂蚁就会持续拒收数天，甚至数个星期。那么，拒收指令要怎样传达给在觅食的工蚁呢？在用美洲切叶蚁属和顶切叶蚁属群落做的实验室实验中，P. 里德利(P. Ridley)及其合作者证明，蚂蚁懂得回避那些包含对真菌有害的化学物质的植物材料。虽然觅食者最初把掺杂着放线菌酮(一种杀菌剂)的橙皮饵料运进了巢里，但它们最终停止了收集这种饵料的行为，并且这种拒收持续了多个星期。同时，实验群落也开始拒收没有被那种杀菌剂物质污染的橙皮。研究人员推测，如果培养基对真菌造成了毒害，真菌就会产生一种化学信号，对打理真菌花园的蚂蚁产生负面的影响[3]。在一项后续研究中，研究人员尝试追踪这一假定的真菌信号的路径[4]。他们的结果显示，真菌制造的信号的确不直接影响觅食者；由此说来，肯定是因为与真菌发生过接触的非觅食工蚁的间接传导，所以拒收行为才会发生。显然，信息被从较小的菌圃工蚁传达给了较大的觅食工蚁。真菌组织受外界因素影响后释放出的化学信号的特征仍有待描述。与此同时，R. D. 诺斯(R. D. North)及其合作者提出了另一种可能的假说：当蚂蚁探测到由不健康或死亡的真菌导致的真菌解体产品，就会开始拒收某种饵料。例如工蚁会把死亡的真菌和“橙子香精”联系起来，随后拒收所有含橙的培养基[5]。至少有一点是人们所熟知的，那就是切叶蚁会把气味和食物联系起来，正如事实所显示的那样[6]，如果碰到过遭受污染的橙皮，那么工蚁随后也会拒绝没有遭受污染的橙皮。还有一种证据可以佐证这种关联性学习的存在，如果巢里的切叶工蚁嗅到了侦察蚁带进来的气味，然后就容易在它们的觅食远行期间，寻找带有那种气味的材料[7]。患病真菌假说依然没有解答的问题是，菌圃工蚁通过何种方式察知真菌的健康状况，以及它们通过什么方式，把这一信息传达给觅食者[8]。在一项模拟自然条件的最新研究中，休伯特·赫兹(Hubert Herz)及其合作者用一种蚂蚁探测不到的杀菌剂(环己酰胺)浸泡叶片，使得叶片不适于真菌生长。蚂蚁随后的拒收行为明确朝向了个别杀菌剂浸泡过的植物种类。拒绝在被浸泡过的叶子被带进菌圃10小时之后才开始，然后至少持续了9个星期。据观察，在接触过包含被浸泡过的叶片的菌圃后，没有接触过浸泡过杀菌剂的叶片的蚂蚁也开始出现拒收行为。然而，3个星期后，当蚂蚁被“强喂”以前被浸泡过杀菌剂的同种植物中未被浸泡过的叶片时，采集又开始了。这再次证明，蚂蚁从真菌那里获得信息，知晓一种特殊的植物对真菌有害。蚂蚁确定了有害植物，以后会避免收获它。然而，当真菌没有显示这种负面反应时，它们会重新开始收获这种植物。这种应对策略明确、灵活的对不适宜的培养基的分辨机制可以避免给菌圃供应包含有害化合物的植物，因为在切叶蚁群落非常多样的自然栖息地中，存在很多威胁真菌生存的植物[9]。然而，切叶蚁群落中存在另外一种真菌发信号的方式：蚂蚁辨认出共生真菌品种，保护它，使其免于陷入与从其他群落里引入的品种的竞争[10]。迈克尔·波尔森(Michael Poulsen)和雅各布斯·布姆萨马(Jacobus Boomsma)最近做的实验已经证明，这种区别行为之所以产生，原因在于真菌[11]。研究人员使用了Acromyrmex echinatior和Acromyrmex octospinosus这两种同域巴拿马切叶蚁群落栽培的真菌作为样本。这两种无性繁殖的真菌都属于在基因上具有多样性的同一进化支。研究者把一对菌丝体以1.5厘米间隔嫁接到一个琼脂培养基上，并对来自不同群落的真菌的适应性做了评估。两个月后，以两菌丝间完全适应到完全拒绝作为尺度，研究人员对菌丝体的相互适应性进行衡量。通过这种方式，研究人员证明，经过接触，经过培养的真菌会积极地拒绝来自其他(即使是临近的)群落的菌丝体碎片。拒绝的强度与共生生物之间的总的基因差异成正比。在真菌品种里研究人员检测到了不相容的化合物，但其化学结构仍有待确定。所有植菌蚂蚁都用它们自己的粪便给菌圃施肥。令人惊奇的是，在作为食物的真菌通过蚂蚁的消化道期间，食物中对植物材料进行生物化学降解的真菌酶得到了保存。在蚂蚁吃了真菌后，真菌酶和其他粪便物质在蚂蚁的直肠囊里累积起来。包含着再循环的真菌酶的粪滴随后被堆积到新切割的叶子碎片承载的菌丝接种体上，或直接堆积到较老的真菌上。来自另外一个群落的蚂蚁的粪滴会对菌丝成长产生相同的不相容效果，就像直接引入另外一个群落的真菌那样。真菌对来自本地蚂蚁的粪滴的拒绝强度与接种体、接受它的本地真菌之间的遗传距离成正比。奇怪的是，当蚂蚁被迫以不相容的共生生物为食10天或更长之后，最初的不相容丧失了，开始相容。蚂蚁的新粪滴反而变得与它们原来的本地真菌不相容。根据这些令人吃惊的结果，波尔森和布姆萨马断定，共生真菌用它的寄主蚂蚁把具体的真菌不相容性信号传递到切叶蚁群落广大的菌圃的各个部分。他们的研究结果显示，蚂蚁的施肥做法具有决定性作用，使群落只培养一种无性繁殖共生生物。专门用粪便施肥使本地蚂蚁能够控制巢中的新菌圃中作物的遗传同一性，导致不相关的真菌在被喂给蚂蚁之前就被除去，从而保证了相容的粪滴的生产[12]。让我们总结一下。由于共生生物之间的敌对互动降低了总生产率，一种外来的无性繁殖真菌的引入不仅会伤害本地真菌，也会降低寄主蚂蚁群落的成长和生产率。因此，避免互相竞争的真菌品种不仅符合本地真菌的利益，也符合寄主的利益。蚂蚁粪滴包含的真菌不相容化合物，使本地真菌品种的后代的纯正性得到了维持[13]。然而，要小心，不要过分强调所谓的“互相敌对”的作用，认为它是真菌和植菌蚂蚁之间的互惠共生的基础。实际上，乔恩·西尔(Jon Seal)和沃尔特·钦克尔(Walter Tschinkel)所做的研究对这一假说构成了挑战。研究人员用得克萨斯切叶蚁栽培的真菌替换另一种植菌蚂蚁Trachymyrmex septentrionalis培养的真菌，做了一系列真菌转换实验。结果令人震惊。在栽培品种被更新的群落里，收获偏好并没有改变。大体而言，相较于本地真菌得以保留的群落，美洲切叶蚁属真菌没有影响Trachymyrmex工蚁的行为和真菌照料方式。真菌转换也不影响具有繁殖力的个体的生产和性别比例。根据这些发现以及其他发现，西尔和钦克尔断定：“在塑造这一共生的进化生态学中，合作比冲突更重要。虽然栽培品种无疑在基因和生理上是独特的，但这些差异并不能解释蚂蚁生物量或蚂蚁行为中的变化。这些现象显示，共生应该被视为一种高度综合的超个体，大于其各部分之和。”[14]这一共生网络整体很好地阐释了共生真菌究竟进化了多少，才成为切叶蚁超个体的一个难分难解的部分。在这两种共生伙伴中，哪一种也不能独自存在。这一共生关系的细节塑造了蚂蚁的劳动分工和它们的很多社会行为。相应地，真菌的繁殖力和品种繁殖完全依赖其寄主蚂蚁。虽然在双方的适应优势上，可能存在某些进化的利益冲突和某种利用性操纵，但每种有机体都必须在进化上适应另一种，否则群落就会死亡。
[1]M. Littledyke and J. M. Cherrett,“Defence mechanisms in young and old leaves against cutting by the leaf-cutting ants Atta cephalotes (L.) and Acromyrmex octospinosus(Reich) (Hymenoptera: Formicidae),” Bulletin of Entomological Research 68(2): 263–271(1978); S. P. Hubell, D. F. Wiemer, and A. Adejare,“An antifungal terpenoid defends a Neotropical tree (Hymenaea) against attack by fungus-growing ants (Atta),” Oecologia 60(3): 321–327 (1983); J. J. Howard,“Leafcutting and diet selection: relative influence of leaf-chemistry and physical features,” Ecology 69(1): 250–260 (1988). See a review in R. Wirth, H. Herz, R. J. Ryel, W. Beyschlag, and B. H?lldobler, Herbivory of Leaf-Cutting Ants: A Case Study on Atta colombica in the Tropical Rainforest of Panama (New York: Springer-Verlag, 2003).[2]J. J. Knapp, P. E. Howse, and A. Kermarrec,“Factors controlling foraging patterns in the leaf-cutting ant Acromyrmex octospinosus (Reich),” in R. K. Vander Meer, K. Jaffe,and A. Cedeno, eds., Applied Myrmecology: A World Perspective (Boulder, CO: Westview Press, 1990), pp. 382–409; H. L. Vasconcelos and H. G. Fowler,“Foraging and fungal substrate selection by leaf-cutting ants,” in R. K. Vander Meer, K. Jaffe, and A. Cedeno,eds., Applied Myrmecology: A World Perspective (Boulder, CO: Westview Press, 1990), pp.410–419.[3]P. Ridley, P. E. Howse, and C. W. Jackson,“Control of the behaviour of leaf-cutting ants by their ‘symbiotic’ fungus,” Experientia 52(6): 631–635 (1996).[4]R. D. North, C. W. Jackson, and P. E. Howse,“Communication between the fungus garden and workers of the leaf-cutting ant, Atta sexdens rubropilosa, regarding choice of substrate for the fungus,” Physiological Entomology 24(2): 127–133 (1999).[5]R. D. North, C. W. Jackson, and P. E. Howse,“Communication between the fungus garden and workers of the leaf-cutting ant, Atta sexdens rubropilosa, regarding choice of substrate for the fungus,” Physiological Entomology 24(2): 127–133 (1999).[6]F. Roces,“Olfactory conditioning during the recruitment process in a leaf-cutting ant,” Oecologia 83(2): 261–262 (1990); F. Roces,“Odour learning and decision-making during food collection in the leaf-cutting ant Acromyrmex lundi,” Insectes Sociaux 41(3):235–239 (1994); J. J. Howard, L. Henneman, G. Cronin, J. A. Fox, and G. Hormiga,“Conditioning of scouts and recruits during foraging by a leaf-cutting ant, Atta colombica,” Animal Behaviour 52(2): 299–306 (1996).[7]F. Roces,“Odour learning and decision-making during food collection in the leafcutting ant Acromyrmex lundi,” Insectes Sociaux 41(3): 235–239 (1994).[8]J. J. Howard, M. L. Henneman, G. Cronin, J. A. Fox, and G. Hormiga,“Conditioning of scouts and recruits during foraging by a leaf-cutting ant, Atta colombica,” Animal Behaviour 52(2): 299–306 (1996).[9]H. Herz, B. H?lldobler, and F. Roces,“Delayed rejection in a leaf-cutting ant after foraging on plants unsuitable for the symbiotic fungus,” Behavioral Ecology 19(3): 575–582 (2008).[10]A. N. M. Bot, S. A. Rehner, and J. J. Boomsma,“Partial incompatibility between ants and symbiotic fungi in two sympatric species of Acromyrmex leaf-cutting ants,” Evolution 55(10): 1980–1991 (2001).[11]M. Poulsen and J. J. Boomsma,“Mutualistic fungi control crop diversity in fungusgrowing ants,” Science 307: 741–744 (2005).[12]M. Poulsen and J. J. Boomsma,“Mutualistic fungi control crop diversity in fungusgrowing ants,” Science 307: 741–744 (2005).[13]For a more detailed review and excellent discussion of issues concerning ant-fungus conflict, see also U. G. Mueller,“Ant versus fungus versus mutualism: ant-cultivar conflict and the deconstruction of the attine ant-fungus symbiosis,” American Naturalist 160(Supplement): S67–S98 (2002).[14]J. N. Seal and W. R. Tschinkel,“Co-evolution and the superorganism: Switching cultivars does not alter the performance of fungus-gardening ant colonies,” Functional Ecology 21(5): 988–997 (2007).
第九章 共生中的卫生对寄主蚂蚁群落的生存和繁殖而言，卫生状况和是否能保持菌圃高水平的活力息息相关。要达到适当的程度并不容易。想让真菌旺盛生长，植菌的地下生长室需要湿度大，温度高。蚂蚁保持菌圃清洁的卫生技术多种多样，令人印象深刻，比如：移除、扯掉外来真菌；把适当的真菌菌丝体嫁接到崭新的培养基上；用包含不相容物质的粪滴给培养基施肥以此阻隔外来的寄生真菌品种；分泌抗生素抑制竞争的真菌和微生物，产生生长激素[1]。1970年，乌尔里希·马施威茨(Ulrich Maschwitz)及合作者获得了一个开创性发现：塞氏美切叶蚁工蚁的后胸侧板腺生产抗生素类物质[2]。这些成对的腺结构位于蚂蚁中部体节(称作中体或中躯)的末端附近。他们认为，不同的化合物在共生真菌栽培的净化中扮演了不同角色：苯乙酸抑制细菌生长，羟基癸酸抑制外来真菌孢子的发芽，吲哚乙酸(一种植物激素)刺激菌丝体的生长[3]。最近，研究者对Acromyrmex octospinosus的后胸侧板腺分泌物进行了更为全面的分析，检测出20种以前未获识别的化合物[4]，除了酮酸、乙醇和内酯，他们还筛查了从乙酸到长链脂肪酸的羧酸区域。与其他种类蚂蚁的工蚁相比，切叶蚁工蚁的后胸侧板腺相对较大。有趣的是，最小的工蚁尤其如此[5]。后者的不均衡表明，后胸侧板腺分泌物的资源分配在较小的工蚁中最为重要，而它们主要负责照料真菌，看护幼虫。以前盛行的假说认为，培养真菌的蚂蚁会把它们的菌圃打理得一尘不染。这一假说不得不接受修正，因为研究人员后来发现，菌圃经常受到细菌、酵母菌和其他真菌的污染[6]。对切叶蚁群落的病菌和寄生物进行的一项更为彻底、深入的调查证明，虽然蚂蚁不能防止污染，但它们无论如何都有能力将入侵的微生物和外来真菌的生长控制在非常低的水平。研究人员认为，蚂蚁控制寄生真菌的主要对策是把真菌培养物维持在pH值为5的状态下。这种状态对共生真菌而言最佳，但对致病的入侵真菌却有害[7]。支持这一假说的一项事实是，pH值升至7或8时，蚂蚁就会离开；要不了几天，寄生的真菌和细菌就会在共生真菌中蔓延开来。基于这一发现，研究人员认为，顶切叶蚁属和美洲切叶蚁属工蚁的后胸侧板腺分泌物的一个主要功能是把被带进巢的叶子材料的pH值从大约7或8降低至5。此外，还有一种益处，就是分泌物中存在的每种酸也都拥有抗生素的特性[8]。最近，关于蚂蚁菌圃的“农业病理学”，研究人员报告了一些惊人的新发现。通过从植菌蚂蚁的菌圃大量分离非共生真菌，卡梅伦·居里(Cameron Currie)及其合作者发现了一些专门的菌圃寄生物，它们属于微真菌Escovopsis属霉菌(子囊菌门变形的肉座菌目)。这些寄生物在切叶蚁群落之间横向传播。Escovopsis霉菌毒性强，能够毁坏蚂蚁的菌圃，从而毁灭整个蚂蚁群落(彩色插图38)。最突出的是，Escovopsis似乎专门破坏植菌蚂蚁的菌圃，其他栖息地中尚未分离出这类寄生物，它尤其盛行于美洲切叶蚁属和顶切叶蚁属群落中。
彩色插图38 寄生的Escovopsis霉菌。上图：左侧是一片原封不动的真菌，来自一个美洲切叶蚁属巢穴。右侧，在嫁接了Escovopsis孢子后，美洲切叶蚁属真菌栽培品种因为有了Escovopsis霉菌丝而生长过度。(采集与摄影：迈克尔·鲍尔森)下图：在巴拿马的哥伦比亚切叶蚁的一座菌圃里，真菌寄生物Escovopsis的菌丝体过度生长。(摄影：休伯特·赫兹)居里及其合作者用下面的论据解释了寄生物的成功。Escovopsis霉菌在植菌蚂蚁属中增加的发病率显示，切叶蚁真菌栽培品种有着漫长的无性繁殖历史，也许长达2300万年，这使得它们比较容易在和寄生物进行的“军备竞赛”中败北。相比较而言，低级植菌蚂蚁一般从自由生长的有性种群中获取新的真菌栽培品种，从而使真菌共生种群拥有更丰富的基因多样性。这也许能够解释为什么较低分化的植菌蚂蚁谱系感染寄生物的程度明显较低[9]。然而，与这一假说相反的是，在得克萨斯切叶蚁的真菌共生体中，研究人员最近发现了有性重组的证据。如果有证据显示这是普遍现象，那么就表示，在切叶蚁的共生进化中，无性繁殖和纵向传播没有发挥关键作用[10]。无论毒性的原因是什么，问题依然存在：栽培真菌的美洲切叶蚁属和顶切叶蚁属切叶蚁如何应对这一持续存在的致命威胁？很显然，要想成功地维持真菌花园的健康，就需要不断努力，来控制Escovopsis霉菌的入侵。后胸侧板腺分泌物可能会产生某种威慑作用。但是，对抗Escovopsis霉菌的主要武器似乎是和植菌蚂蚁相关的第三种共生生物，即假诺卡氏菌属(Pseudonocardia)的一种放射线菌丝状细菌[11]。这种共生生物制造的抗生素强烈地抑制了Escovopsis霉菌的生长[12]。研究人员最近在分子层面对这样一种系统所做的分析显示，与植菌蚂蚁“Apterostigma dentigerum”相关的放线菌制造了一种名为“dentigerumycin”的物质，这种物质能够选择性地抑制寄生Escovopsis霉菌。[13]假诺卡氏细菌是真正的、进化的依生生物，栖息在貌似这一蚂蚁种类特有的表皮区域里。例如，在顶切叶蚁属中，假诺卡氏细菌栖息于前胸侧板的颈旁片上(图示6)。在这一区域里，顶切叶蚁属蚂蚁为共生生物进化出对应的特殊形态，例如隐窝，上面布满了小瘤状的皮肤凸起物。通过表皮管道，有无数的外分泌腺细胞和那些小瘤相连。依生的丝状细菌栖息于隐窝内。截至目前，研究人员仅在植菌蚂蚁中发现了这样的细菌隐匿结构。然而，在植菌蚂蚁的系统发生史中，这些结构的形状和位置变化不定[14]。即使是在顶切叶蚁属工蚁中，放线菌类也经常栖息于蚂蚁头部和胸部，让蚂蚁看上去像覆盖了一层白尘(彩色插图39)。腺隐窝分泌物可能有助于维持放线菌生长。
图示6 假诺卡氏菌属的一种放射线丝状细菌是切叶蚁的一种依生生物。它所制造的抗生素强烈地抑制了寄生真菌的生长。在顶切叶蚁属蚂蚁中，这一依生生物栖息于胸部的前区(前胸侧板的颈旁片)，生活在特殊的细菌隐匿结构中。然而，它能够扩散到这一结构之外，有时候还会覆盖身体的大片区域。(绘图：玛格丽特·尼尔森)更令人感到惊奇的是菌圃工蚁防止微小寄生物入侵和传播的方式。在清洁真菌时(彩色插图40)，蚂蚁收集起真菌残片和致病的孢子(例如Escovopsis霉菌的残片和致病的孢子)，把这些东西装入它们的口下囊，然后再放入碎片室或巢外的垃圾堆。所有蚂蚁种类的口下囊都位于口腔里，充当食物过滤装置。在植菌蚂蚁中，这一结构是一种专门的杀菌“室”，用于杀死寄生物的孢子。根据推测，口下囊中的放线菌类细菌可以产生抑制孢子发育的抗生素[15]。依生细菌在奠基蚁后的身体上垂直遗传(从亲代到后代群落)，遗传方式和共生真菌相同。这样细菌不仅适应了与寄生真菌的斗争，也促进了体外的共生真菌的生长。在极端的感染案例中，蚂蚁群落也许会被迫迁徙，逃离Escovopsis，带上它们的“家当”，在一个新的地方继续斗争[16]。我们也必须考虑切叶蚁巢穴内的微生物的富饶群落。在一项研究中，与切叶蚁相关的19种微生物的特征得到了描述。结果证明，其中的一种链丝菌(Streptomyces)对抑制Escovopsis霉菌的生长非常有效[17]。在实验室检验中，就从链丝菌中分离出来的化合物而言，杀假丝菌素(candicidin)被证明是非常有效的化学剂，并且在来自每种顶切叶蚁属蚁种的微生物分离种群中，至少有一种分离种群产生杀假丝菌素[18]。因此，这可能是另外一种针对菌圃寄生微生物的化学催泪弹。实际上，在不栽培真菌的蚁种的表皮上，研究人员也检测到了放线菌类细菌。生产杀菌剂的细菌的存在显然对暴露在多种感染风险下的土栖昆虫有利。各种各样的生产多种杀菌剂的放线菌集合在一起，能够给蚂蚁提供额外的保护，使其免遭真菌感染。有趣的是，无论是从假诺卡氏菌分离出来的化合物，还是从链丝菌分离出来的化合物，它们都不影响切叶蚁共生真菌的生长。
彩色插图39 顶切叶蚁属工蚁的身体表皮上携带着发白的假诺卡氏菌属的依生放线菌。有时候，整个蚂蚁的体表都覆盖着厚厚的放线菌生长物。那种依生细菌生产专门针对寄生Escovopsis霉菌的抗生素物质。(上图摄影：克里斯蒂安·齐格勒；下图摄影：迈克尔·鲍尔森)
彩色插图40 菌圃工蚁清除塞氏美切叶蚁真菌花园里的外来真菌孢子、残片、寄生真菌组织。(摄影：亚力克斯·怀尔德)当然了，在谈及共生时，你必须问一个问题：切叶蚁及其真菌和专门寄生的Escovopsis霉菌的结合与它们在巢穴居所里的聚集究竟是深远的联合进化，还是偶然？例如，一些微生物也许栖息在切叶蚁带进巢里的叶子碎片上。这些问题有待继续研究。然而，有多种具有说服力的证据证明，假诺卡氏菌是植菌蚂蚁进化过程中联合进化系统的组成部分[19]。植菌蚂蚁和假诺卡氏菌的关系中的那种唯一性和密切配合证明这种互利共生源远流长。卡梅伦·居里及其同事断定，总体而言，“虽然蚂蚁-真菌共生往往被认为是高度进化的共生中最令人痴迷的例子之一，但现在显而易见的是其复杂性被严重低估了。蚂蚁-真菌共生似乎是双方之间的一种联合进化的‘军备竞赛’，其中一方是寄生物Escovopsis霉菌，另一方是放线菌、蚂蚁寄主、真菌共生生物三者之间的联合”[20](图示7)。令人惊讶的是，这还不是切叶蚁群落里的这些高度复杂的共生系统的全貌。有一种黑酵母专吃蚂蚁表皮上的假诺卡氏菌，从而影响了寄生的Escovopsis霉菌与源自假诺卡氏菌的抗生素化合物斗争的效率。实际上，在抵御Escovopsis入侵、捍卫其菌圃的努力中，受黑酵母影响的蚂蚁的防御效率大大降低了。[21]最后，研究人员发现这一共生网络中还存在第五种参与者。与卡梅伦·居里合作的科学家从80个切叶蚁群落的菌圃里分离出固氮细菌。固氮细菌将大气中的氮转化成了氨。这是一种基本的生命过程，因为氨是氨基酸和蛋白质的基本成分。能够固定大气中的氮的植物相对有限，主要在豆科植物中。然而，只有在生活在植物根系的共生细菌的帮助下，豆科植物才能做到这一点。居里及其合作者证明，固氮细菌[绝大多数属于克雷伯氏菌属(Klebsiella)]生活在蚂蚁的菌圃里，促进了切叶蚁共生真菌的生长[22]。
图示7 切叶蚊的四方共生。A；蚊后是切叶蚊群的繁殖单。B：自由生长的环柄菇科真菌的菇形态。C；寄生霉菌Escovopsis。D：丝状假诺卡氏卣放线菌，它们生活在蚂蚁的表皮上，生产制Escovopsis生长的抗生素。箭头显示的是各方的互相作用。[由玛格丽特`尼尔森重绘，基于卡拉·吉普森(Cara Gibson)所绘原图，该图见于C.R.Currie,"A Community of ants,fungi,andbacteria:a multilateral approach to studysymbiosis,"Annua Rewew of Microbiology 55：357一380(20011).]
[1]For a review, see B. H?lldobler and E. O. Wilson, The Ants (Cambridge, MA:Belknap Press of Harvard University Press, 1990); and R. Wirth, H. Herz, R. J. Ryel,W. Beyschlag, and B. H?lldobler, Herbivory of Leaf-Cutting Ants: A Case Study on Atta colombica in the Tropical Rainforest of Panama (New York: Springer-Verlag, 2003).[2]U. Maschwitz, K. Koob, and H. Schildknecht,“Ein Beitrag zur Funktion der Metathorakaldrüse der Ameisen,” Journal of Insect Physiology 16(2): 387–404 (1970); U.Maschwitz,“Vergleichende Untersuchungen zur Funktion der Ameisenmetathorakaldrüse,” Oecologia 16(4): 303–310 (1974).[3]H. Schildknecht and K. Koob,“Plant bioregulators in the metathoracic glands of myrmicine ants,” Angewandte Chemie 9(2): 173 (1970); H. Schildknecht and K. Koob,“Myrmicacin, the first insect herbicide,” Angewandte Chemie 10(2): 124–125 (1971).[4]D. Ortius-Lechner, R. Maile, E. D. Morgan, and J. J. 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Cleland, P. J. Weimer, and C. R. Currie,“Symbiotic nitrogen fixation in the fungus gardens of leaf-cutter ants,” Science 326: 1120–1123 (2009).
第十章 废物处理因培养真菌而产生的衰竭培养基形成了大量残留物。绝大多数美洲切叶蚁属蚁种都会在它们的巢里建造专门的废物室，以安置这类废物。但是，哥伦比亚切叶蚁却有另外一种解决办法，它们把废物丢弃在巢外。废物里包含次级植物化合物，还可能包含真菌菌丝体和其他病原体。一旦废物被丢弃，蚂蚁就对其表现出一种强烈的回避行为。在拉丁美洲，很多当地人早就知道美洲切叶蚁属的废物可以被用作针对蚂蚁的强效驱虫剂。实验已经证明，把美洲切叶蚁属的废物散播在秧苗周围，可以防止美洲切叶蚁属对它们的破坏[1]。卡尔·安德森和弗朗西斯·拉特尼克斯(Francis Ratnieks)报告了一些令人着迷的实验。这些实验证明，哥伦比亚切叶蚁通常通过任务划分来管理其废物的向外清除工作[2]。废物被工蚁从巢里取出来，堆放在通向垃圾堆的小径上的一个储藏所(彩色插图41)。其他工蚁从储藏所收集废物，把它们运到主要的垃圾堆上。通过把巢内的垃圾收集者和巢外的垃圾堆管理者分离开来，废物移除分工一定程度上阻止了疾病和寄生物扩散到群落里[3]。接触废物的蚂蚁死亡率很高，而且废物经常受到Escovopsis霉菌的感染。废物处理主要由较老的工蚁执行，因为它们无论如何都注定即将死亡[4]。较老的工蚁冒生命危险的倾向显然是一种适应特征，事关群落层面的效率，不同环境中的众多蚁种都是如此[5]。
彩色插图41 哥伦比亚切叶蚁的垃圾堆。大多数美洲切叶蚁属蚁种的废物室在巢内。哥伦比亚切叶蚁与它们不同，这种蚁将废物运送到巢外。(摄影：休伯特·赫兹)正如我们已经注意到的那样，菌圃偶尔会遭到Escovopsis霉菌或其他病原体的大规模入侵，群落被迫抛弃其巢穴和菌圃，迁移到一个新的巢址。群落迁移后必须获得一个新的真菌栽培品种。基因数据显示，有时一个群落的真菌会被迁移到另一个群落；就低级植菌蚂蚁Cyphomyrmex而言，这种现象已经通过实验得到证实。[6]在实验室里，通过引入其他群落培育的健康真菌的部分，我们已经多次“修复”大头切叶蚁衰退的菌圃。在实验条件下，关于塞氏美切叶蚁rubropilosa大型群落对初始群落进行突袭的报告值得特别关注。在这类突袭中，存在对幼虫和真菌物质的掠夺[7]。这些观察来自实验室里培育的群落，然而对野外的美洲切叶蚁属蚁种来说，尚不存在这样的记录。但是，研究人员已经观测到，在自然状态下，沙漠切叶蚁的初始群落之间发生过这样的突袭[8]。作为对失去菌圃的一种自然回应，那些自身菌圃被摧毁、较老的植菌蚂蚁群落有可能会窃取、篡夺其他群落的菌圃。[9]
[1]J. A. Zeh, A. D. Zeh, and D. W. Zeh,“Dump material as an effective small-scale deterrent to herbivory by Atta cephalotes,” Biotropica 31(2): 368–371 (1999); C. R. Currie, J. A. Scott, R. C. Summerbell, and D. Malloch,“Fungus-growing ants use antibioticproducing bacteria to control garden parasites,” Nature 398: 701–704 (1999).[2]C. Anderson and F. L. W. Ratnieks,“Task partitioning in insect societies: novel situations,” Insectes Sociaux 47(2): 198–199 (2000).[3]C. Anderson and F. L. W. Ratnieks,“Task partitioning in insect societies: novel situations,” Insectes Sociaux 47(2): 198–199 (2000).[4]A. N. M. Bot, C. R. Currie, A. G. Hart, and J. J. Boomsma,“Waste management in leaf-cutting ants,” Ethology Ecology & Evolution 13(3): 225–237 (2001); A. G. Hart and F. L. W. Ratnieks,“Waste management in the leaf-cutting ant Atta colombica,” Behavioral Ecology 13(2): 224–231 (2002).[5]B. H?lldobler and E. O. Wilson, The Ants (Cambridge, MA: Belknap Press of Harvard University Press, 1990).[6]R. M. M. Adams, U. G. Mueller, A. K. Holloway, A. M. Green, and J. Narozniak,“Garden sharing and garden stealing in fungus-growing ants,” Naturwissenschaften 87(11):491–493 (2000).[7]M. Autuori,“Contribui?o para o conhecimento da saúva (Atta spp.—Hymenoptera—Formicidae), V: Número de formas aladas e redu?o dos sauveiros iniciais,” Arquivos do Instituto Biológico S?o Paulo 19(22): 325–331 (1950).[8]S. W. Rissing, G. B. Pollock, M. R. Higgins, R. H. Hagen, and D. R. Smith,“Foraging specialization without relatedness or dominance among co-founding ant queens,”Nature 338: 420–422 (1989).[9]In this context the new findings on long-distance horizontal transmission of fungal symbionts between leafcutter ants are of particular interest. See A. S. Mikheyev, U.G. Mueller, and P. Abbot,“Cryptic sex and many-to-one co-evolution in the fungusgrowing ant symbiosis,” Proceedings of the National Academy of Sciences USA 103(28): 10702–10706 (2006).
第十一章 农业劫掠者和农业寄生者植菌蚂蚁群落中的共生真菌显然是一种特殊资源，这种资源不仅对需要培养基的寄生真菌和已经丧失其菌圃的同种蚂蚁群落充满吸引力，对其他蚁种也是这样。米基尔·狄克斯特拉(Michiel Dijkstra)和雅各布斯·布姆萨马描述了巴拿马的曲颊猛蚁(Gnamptogenys hartmanni)发动的掠夺突袭。在发现植菌蚂蚁Trachymyrmex或Sericomyrmex的巢穴后，曲颊猛蚁的侦察蚁征召巢伴，组成突袭纵队，开始向植菌蚂蚁的群落进攻，篡夺其巢穴。植菌蚂蚁几乎不会采取防御。遭突袭群落的工蚁会慌忙逃离它们的巢穴。突袭者群落随后搬进刚刚夺取的巢穴，它的工蚁和幼虫在那里吃掉真菌和植菌蚂蚁的幼虫。这种资源被耗尽后，群落会征服另外一个植菌蚂蚁群落的巢[1]。这种突袭行为与研究人员在切叶蚁Megalomyrmex中发现的突袭行为非常相似(彩色插图42和43)[2]。这些农业劫掠者突袭植菌蚂蚁Cyphomyrmex longiscapus的巢穴，将所有原住的蚂蚁杀死和驱逐，然后吃掉真菌和植菌蚂蚁幼虫。采取突袭的Megalomyrmex蚁种可能代表着系统发生中的一个早期进化阶段。这种系统发生途径趋向于与寄主蚂蚁在营养和社会上的寄生共居，以及对菌圃的共用。这是对Megalomyrmex symmetochus的一种适应性的描述。[3]
彩色插图42 上图：采集自巴拿马的农业寄生物Megalomyrmex symmetochus的蚁后和工蚁。下图：同一蚁种的工蚁，它们是植菌蚂蚁Trachymyrmex的一种社会性寄生物。它们吃寄主蚂蚁栽培的真菌。(摄影：亚力克斯·怀尔德)
彩色插图43 寄生的Megalomyrmex symmetochus的工蚁和它们的寄主蚂蚁Trachymyrmex(较大的个体)。(摄影：亚力克斯·怀尔德)出人意料的是，对美洲切叶蚁属和顶切叶蚁属来说，目前尚未发现攻击它们的农业劫掠者。可能是因为它们的巢太大，不便于掠夺；或者因它们精巧的工蚁等级体系中有专门的防御者，让它们能够抵御这样的掠夺。然而，至少有两种社会性寄生蚂蚁生活在顶切叶蚁属群落里。Pseudoatta argentina寄生于Acromyrmex lundi的群落中，前者是一种高度分化的社会性寄生物，其中不存在工蚁集团。另外一种社会性寄生物Acromyrmex insinuator显然代表着社会性寄生的一种分化较少的进化阶段。它保留着工蚁集团，在形态上与其寄主蚁种Acromyrmex octospinosus仍然非常相似。这些社会性寄生物与寄主蚂蚁紧密共存，吃后者的真菌，但并不参与栽培[4]。它们显然是切叶蚁群落的经济负担，但它们不至于会危及到菌圃。
[1]M. B. Dijkstra and J. J. Boomsma,“Gnamptogenys hartmani Wheeler (Ponerinae:Ectatommini): an agro-predator of Trachymyrmex and Sericomyrmex fungus-growing ants,”Naturwissenschaften 90(12): 568–571 (2003).[2]R. M. M. Adams, U. G. Mueller, A. K. Holloway, A. M. Green, and J. Narozniak,“Garden sharing and garden stealing in fungus-growing ants,” Naturwissenschaften 87(11): 491–493 (2000); R. M. M. Adams, U. G. Mueller, T. R. Schultz, and B. Norden,“Agro-predation: usurpation of attine fungus gardens by Megalomyrmex ants,”Naturwissenschaften 87(12): 549–554 (2000); W. M. Wheeler,“A new guest-ant and other new Formicidae from Barro Colorado Island, Panama,” Biological Bulletin 49(1):150–181 (1925).[3]C. R. F. Brand?o,“Systematic revision of the Neotropical ant genus Megalomyrmex Forel (Hymenoptera, Formicidae, Myrmicinae), with the description of thirteen new species,” Arquivos de Zoologia (S?o Paulo) 31: 411–481 (1990).[4]T. R. Schultz, D. Bekkevold, and J. J. Boomsma,“Acromyrmex insinuator new species: an incipient social parasite of fungus-growing ants,” Insectes Sociaux 45(4): 457–471(1998).
第十二章 切叶蚁的巢因为美洲切叶蚁属切叶蚁群落中工蚁数量庞大，菌圃面积也十分广阔，所以群落需要巨大的巢容量(彩色插图44)。一个典型的、年龄超过6年的塞氏美切叶蚁的巢包含1920个巢室，其中238个巢室被菌圃和蚂蚁占据。在巢穴挖掘期间，蚂蚁将疏松的土壤带到地面上，堆积起来。这些土壤的总重量约为4万千克(40吨)。虽然有几位学者对不同美洲切叶蚁属蚁种的巢进行了挖掘和理论上的重建[1]，但在所有试图理解美洲切叶蚁属群落的都市建筑的努力中，路易斯·福蒂(Luiz Forti)及其团队最近在巴西做的定量研究实现了一次突破[2]。研究人员测量出成熟的滑头切叶蚁巢丘面积在26.7~67.2平方米之间。除了逐步认真挖掘，研究团队完善了一种制作巢穴内部模型的方法。为了获得蚁巢内部模型，研究者向巢穴入口灌入液态水泥。灌满一个大型的巢穴，需要6300千克(6.3吨)水泥和8200升水的混合物，足以用来建造一座小型的人类居所。两三个星期后，得到保存的巢穴结构被小心地挖掘出来[3](彩色插图45—48)。福蒂团队采集的样本中的巢室数量为1149个(较小的成熟群落)至7864个(最大的群落)，二者最深都可达地下7~8米。绝大多数巢室的深度在地下1~3米。在巨大的巢内，约30%的巢室是在地下4米以下被发现的，虽然其中有一些是空的。一些巢室里包含着衰退的真菌，但其他众多巢室包含着蓬勃生长的真菌，并且还有幼虫和成虫。此外，一些巢室里填满了植物残片和衰退的真菌物质。密集的地下觅食隧道通向中心区域，那里的菌圃巢室最为密集。较小的隧道从主要的隧道上分出去，更小的分支则直接连接着单个的菌圃巢室。大多数菌圃只有一条这样大小的隧道，隧道的开口或位于中部，或位于底部。最大的巢室的容量约为25~51升，最小的巢室的容量则为0.03~0.06升。
彩色插图44 美洲切叶蚁属切叶蚁成熟的巢十分巨大。这里展示的是阿根廷的德伦怀德切叶蚁的一个巢。(摄影：弗拉维奥·罗塞斯)所有美洲切叶蚁属蚁种的巢都拥有一个相对复杂的建筑结构，由众多的隧道和大小不一、形状各异的巢室构成[4]。至少就滑头切叶蚁、Atta sexdens rubropilosa、德伦怀德切叶蚁、Atta bisphaerica的巢而言，它们有一个共同特点：菌圃室的位置大多位于松软的巢丘以下3米处。巴西的研究人员提出了一种建筑理论：“松软的土壤在菌圃室上的堆累也许具有隔热的目的，因为滑头切叶蚁经常在开阔的栖息地构筑它们的巢，菌圃室距离地表很近。通过菌圃室的位置，我们可以断定，菌圃室上方3米的土壤给真菌生长提供了最佳的微气候条件。”在分散但互相连接的巢室网络中，美洲切叶蚁属切叶蚁的巢穴可以容纳巨大的真菌体，以及数百万工蚁和未成年的蚂蚁。随着巨大的生物量的新陈代谢，它产生了大量的二氧化碳。如果浓度过大，那么这些二氧化碳对任何蚂蚁群落都有可能产生致命的影响。美洲切叶蚁属工蚁的触须上有着非常灵敏的二氧化碳感受体，以检测二氧化碳的浓度[5]。德伦怀德切叶蚁巢内的二氧化碳的浓度是不同的，具体取决于巢的大小和通风效果，大群落和小群落之间也有差异。小群落在下雨时往往会关闭它们的巢穴入口，防止菌圃遭受洪水。在这样的状况下，二氧化碳浓度迅速升高，群落的呼吸率被降低了。蚂蚁的呼吸好像没有改变，但共生真菌的呼吸降低了。这种降低无疑会对真菌的生长速度产生消极影响，并最终影响到群落的成长速度，因为真菌是幼虫的主要食物源。年轻的、正在成长的群落因而面临权衡难题，既要把遭遇洪水、淹死的风险降至最低，又要保持巢内有充分的气体交换[6]。
彩色插图45 滑头切叶蚁成熟的巢。它先被灌入了6.3吨水泥和8200升水，以保存其完整结构，然后被挖开探究内部结构。(摄影：沃尔夫冈·泰勒)在成熟群落的巢里，只要有众多的巢穴入口和深深的巢室，气体交换就不会受到阻碍，虽然强度存在变化。巢丘中心区域的入口往往是塔楼状的(彩色插图44)。研究人员已经发现，巢丘上的风速和巢内的二氧化碳浓度存在显著的负相关关系，地表上的风很可能使富含二氧化碳的空气外溢。废物室里腐烂的有机质往往提高巢内的环境温度。如果外面的气温低，来自巢室、富含二氧化碳的较暖空气会上升并流出塔楼，较冷的新鲜空气就会经由其他入口管道被吸入巢里[7]。接下来，由于外部的风速和热对流，产生了被动的空气流通。这两种空气流通一定程度上驱动了德伦怀德切叶蚁巢里的气体交换系统，并且也是其他美洲切叶蚁属蚁种巢里的气体交换的主要驱动力。与位于森林栖息地中的蚁巢，如塞氏美切叶蚁的巢相比，位于开阔草地的美洲切叶蚁属蚁种的巢比较容易遭受强风。对塞氏美切叶蚁来说，热对流可能更重要。
彩色插图46 滑头切叶蚁的巢灌满水泥后揭示的地下隧道、输送管、菌圃室的局部景象。(摄影：沃尔夫冈·泰勒)切叶蚁并不完全依靠巢的结构来控制巢内的通风。菌圃工蚁也能够感觉到相对湿度的差异，并在湿度最大的巢室里建立菌圃。当那些巢室开始变干，工蚁扯下真菌并将其重新安置在湿度较高的巢室里[8]。实际上，马丁·布拉兹(Martin Bollazzi)和弗拉维奥·罗塞斯报告说，他们用切叶蚁Acromyrmex ambiguus做了一些令人着迷的实验。在实验室里，有些群落的巢室里被注入流动的干燥的空气，有些则注入了潮湿的空气。干燥空气的流动引发了巢内建造活动的增加。干燥空气进入巢穴所经的隧道在进气处被新建的构造堵塞，在出气处的堵塞则小得多。相比之下，注入潮湿空气不会引发太多的堵塞建造行为。就建造活动的空间引导而言，气流的方向起到了环境信号的作用。在巢穴结构的设计上，对巢穴气候的控制应该是一个主要的决定因素[9]。
彩色插图47 左图：隧道和输送管连接的球形结构是被保存下来的菌圃。右：一间活菌圃室。(摄影：沃尔夫冈·泰勒)
彩色插图48 滑头切叶蚁巢内一条地下隧道的模型。这条地下公路把蚂蚁引向了隧道左右两边的菌圃室。(摄影：沃尔夫冈·泰勒)此外，土壤温度对工蚁而言似乎是一种重要的提示，能够影响其挖掘行为[10]。实际上，研究人员已经证明，可以训练德伦怀德切叶蚁的工蚁将热辐射当作一种定向提示。在这种蚂蚁的触须上，研究人员还发现了对空气敏感的专门感受器。[11]
[1]See B. H?lldobler and E. O. Wilson, The Ants (Cambridge, MA: Belknap Press of Harvard University Press, 1990); colonies of Acromyrmex species are correspondingly smaller and less complex.[2]A. A. Moreira, L. C. Forti, A. P. P. Andrade, M. A. C. Boaretto, and J. F. S. Lopes,“Nest architecture of Atta laevigata (F. Smith, 1858) (Hymenoptera: Formicidae),” Studies on Neotropical Fauna and Environment 39(2): 109–116 (2004); A. A. Moreira, L. C.Forti, M. A. C. Boaretto, A. P. P. Andrade, J. F. S. Lopes, and V. M. Ramos,“External and internal structure of Atta bisphaerica Forel (Hymenoptera: Formicidae) nests,” Journal of Applied Entomology 128(3): 204–211 (2004).[3]L. C. Forti and F. Roces, personal communication.[4]For a discussion, see A. A. Moreira, L. C. Forti, A. P. P. Andrade, M. A. C. Boaretto,and J. F. S. Lopes,“Nest architecture of Atta laevigata (F. Smith, 1858) (Hymenoptera:Formicidae),” Studies on Neotropical Fauna and Environment 39(2): 109–116 (2004); and A. A. Moreira, L. C. Forti, M. A. C. Boaretto, A. P. P. Andrade, J. F. S. Lopes, and V. M.Ramos,“External and internal structure of Atta bisphaerica Forel (Hymenoptera: Formicidae) nests,” Journal of Applied Entomology 128(3): 204–211 (2004).[5]C. Kleineidam and J. Tautz,“Perception of carbon dioxide and other ‘air-condition’parameters in the leaf-cutting ant Atta cephalotes,” Naturwissenschaften 83(12): 566–568(1996).[6]C. Kleineidam and F. Roces,“Carbon dioxide concentrations and nest ventilation in nests of the leaf-cutting ant Atta vollenweideri,” Insectes Sociaux 47(3): 241–248 (2000);C. Kleineidam, R. Ernst, and F. Roces,“Wind-induced ventilation of the giant nests of the leaf-cutting ant Atta vollenweideri,” Naturwissenschaften 88(7): 301–305 (2001).[7]F. Roces, personal communication.[8]F. Roces and C. Kleineidam,“Humidity preference for fungus culturing by workers of the leaf-cutting ant Atta sexdens rubropilosa,” Insectes Sociaux 47(4): 348–350 (2000).[9]M. Bollazzi and F. Roces,“To build or not to build: circulating dry air organizes collective building for climate control in the leaf-cutting ant Acromyrmex ambiguus,” Animal Behaviour 74(5): 1349–1355 (2007).[10]M. Bollazzi, J. Kronenbitter, and F. Roces,“Soil temperature, digging behaviour,and adaptive value of nest depth in South American species of Acromyrmex leaf-cutting ants,” Oecologia 158: 165–175 (2008).[11]C. J. Kleineidam, M. Ruchty, Z. A. Casero-Montes, and F. Roces,“Thermal radiation as a learned orientation cue in leaf-cutting ants (Atta vollenweideri),” Journal of Insect Physiology 53: 478–487 (2007); M. Ruchty, R. Romani, L. S. Kuebler, S. Russchioni, F.Roces, N. Isidoro, and C. Kleineidam,“The thermo-sensitive-sensilla coeloconica of leafcutting ants (Atta vollenweideri),” Arthropod Structure of Development 38: 195–205 (2009).
第十三章 小径和大路滑头切叶蚁的巢还有一个建筑特征，就是它们有着大量水平的觅食隧道。这些隧道建在地表以下40~50厘米的深处，横截面为椭圆形，宽度为4~48厘米，高度为2~6厘米。在较大的巢里，觅食隧道更宽，但不一定更高[1]。这些隧道可以延伸到90米长[2]。隧道引导着大批的觅食蚁抵达地面上的大路。这些大路连接着巢和收获区域，有时候可以延伸到距离巢250多米远的地方。由于大路路线是固定的，并且长期存在，所以这些大路被认为是巢穴结构的组成部分。在绝大多数情况下，它们深深地印在地面上，即使是最漫不经心的观察者也会很快注意到。大路的存在少则数月，多则数年。即使它们有时被弃用，通常过段时间又会被蚂蚁再次使用。这些道路可谓美洲切叶蚁属群落的高速公路，“道路工人”不断清除入侵的植物和其他障碍(彩色插图33)。与没有被及时清理的其他觅食道路系统相比，切叶蚁的道路系统可以把觅食速度提高4~10倍，增加了觅食效率[3]。此外，它们也是领地的组成部分，可以保护群落资源免遭竞争者的掠夺[4]。小径的建设和维护为获取资源所需的总能量投入增添了相当大的比例。然而，正如一项对哥伦比亚切叶蚁的研究所记录的那样，修路的能量消耗与运用小径所节省的能量相比较少，且构建小径的行为并没有因为会额外消耗能量而受限[5]。不仅如此，大多数美洲切叶蚁属蚁种似乎都是以小径为中心觅食的。也就是说，它们对高品质资源的搜索保持在大路周边。在一项于巴拿马进行的研究中，雷纳·沃思及其同事对哥伦比亚切叶蚁群落的大路-小径系统进行了整整持续一年的监测。然后，他们运用获取的数据，估算了觅食区域的真正规模。一个有代表性的巢拥有4条大路，每条大路都会延伸出很多分支。4条大路的觅食面积分别为2712、2597、2640、2409平方米。因此，该巢蚂蚁访问过的觅食区域的总面积估计达到了10300平方米(图示8)，令人印象深刻[6]。这碰巧与发展中国家维持一个人生存所用的平均土地量或“生态足迹”大致相当。对滑头切叶蚁、Atta bisphaerica、德伦怀德切叶蚁、俘囚切叶蚁、塞氏美切叶蚁、得克萨斯切叶蚁进行的比较研究不仅揭示了众多相似性，也揭示了不同蚁种之间的具体差异[7]。巢穴结构是先天性的集体行为的产物，用理查德·道金斯(Richard Dawkins)创造的一个比喻来说，它们依次是每种超个体的“延伸的表型”。正如蚂蚁的身体构造生理结构那样，巢穴的建筑特征也是自然选择的结果。它们是自然选择在整个社会层面发挥作用的示范性例证。就像生物组织的任何其他类群水平的单位那样，用托马斯·西利的话说，它们的巢是“自然为把数以千计的昆虫整合进一个更高层次的实体而发展出的精致装置。这个实体的能力远远超越了个体的能力”[8]。
图示8 正如上图所示，哥伦比亚切叶蚁的一个群落的小径系统覆盖了整整1公顷(1万平方米)的土地。对觅食区域(灰色部分)的估算根据的是树冠投影区域的回归估计。[来自R.Wirth，H.Herz，R.J.Reyel，W.Beyschlag，andB.H.lldobler，HerbivoryofLeafcuttingAnts：ACaseonAttacolombicaintheTropicalRainforestofPanama(NewYork：Springer-Verlag，2003)]。在威廉·莫顿·惠勒发表了把一个昆虫群落视为一个超个体的思想一个世纪后，科学家已经复兴了超个体的概念，强调群落层面的适应性统计学和基于劳动分工的组织，把群落设想为一个自我组织的实体和社会选择的目标。尤其是戴维·S.威尔逊(DavidS.Wilson)和埃利奥特·索伯(ElliottSober)，他们认为，昆虫群落可以成为真正的超个体，成为自然选择的对象，只要群落拥有不同的群体适应性，且群体适应性中的变异是由遗传变异引起的。此外，群体中不应该存在繁殖竞争，或者按照他们的观点，群体内的竞争应该明显低于群体间的竞争[9]。如果我们打算接受这一超个体概念，及其附属的巢伴之间很少存在或不存在繁殖竞争的观念，那么文献中描述的猛蚁和切叶蚁社会[10]也许就不能被认为是真正的超个体，因为内部的繁殖竞争不确定非常普遍。我们现在的看法和绝大多数研究人员普遍持有的看法一致，即：昆虫社会是动态的、自我组织的、复杂程度不等的体系。然而，数以千计的社会性昆虫种类展示了劳动分工中几乎每一个可以想象到的等级，从巢伴为繁殖地位开展的竞争，到高度复杂的专门化的亚等级体系。群落可以被称作超个体时所处的这一梯度层面具有主观任意性。它也许处在真社会性的起点上(爱德华·O.威尔逊倾向于这一观点)，或者在一个更高的层面上，超出了“不可逆点”。在这一层面上，群落内的繁殖地位竞争大大降低，甚至没有，群落间的竞争则非常猛烈(伯特·霍尔多布勒倾向于这一观点)。但是，无论我们采取哪种标准，有一点几乎可以肯定，即：美洲切叶蚁属切叶蚁的巨大群落，及其互相联系的共生群体，还有极端复杂性、内聚性的机制，值得我们将其视作迄今为止在地球上发现的最大超个体予以特别关注。
[1]A. A. Moreira, L. C. Forti, A. P. P. Andrade, M. A. C. Boaretto, and J. F. S. Lopes,“Nest architecture of Atta laevigata (F. Smith, 1858) (Hymenoptera: Formicidae),” Studies on Neotropical Fauna and Environment 39(2): 109–116 (2004).[2]F. Roces, personal communication.[3]L. L. Rockwood and S. P. Hubbell,“Host-plant selection, diet diversity, and optimal foraging in a tropical leafcutting ant,” Oecologia 74(1): 55–61 (1987).[4]H. G. Fowler and E. W. Stiles,“Conservative resource management by leaf-cutting ants? The role of foraging territories and trails, and environmental patchiness,” Sociobiology 5(1): 25–41 (1980).[5]J. J. Howard,“Costs of trail construction and maintenance in the leaf-cutting ant Atta colombica,” Behavioral Ecology and Sociobiology 49(5): 348–356 (2001).[6]R. Wirth, H. Herz, R. J. Ryel, W. Beyschlag, and B. H?lldobler, Herbivory of LeafCutting Ants: A Case Study on Atta colombica in the Tropical Rainforest of Panama (New York: Springer-Verlag, 2003). See also C. Kost, E. G. de Oliveira Kost, T. A. Knoch, and R. Wirth,“Spatio-temporal permanence and plasticity of foraging trails in young and mature leaf-cutting ant colonies (Atta spp.),” Journal of Tropical Ecology 21(6): 677–688(2005).[7]A. A. Moreira, L. C. Forti, A. P. P. Andrade, M. A. C. Boaretto, and J. F. S. Lopes,“Nest architecture of Atta laevigata (F. Smith, 1858) (Hymenoptera: Formicidae),” Studies on Neotropical Fauna and Environment 39(2): 109–116 (2004); A. A. Moreira, L. C.Forti, M. A. C. Boaretto, A. P. P. Andrade, J. F. S. Lopes, and V. M. Ramos,“External and internal structure of Atta bisphaerica Forel (Hymenoptera: Formicidae) nests,” Journal of Applied Entomology 128(3): 204–211 (2004); L. C. Forti and F. Roces, personal communication; N. A. Weber, Gardening Ants: The Attines (Philadelphia: American Philosophical Society, 1972); J. C. Moser,“Contents and structure of Atta texana nest in summer,”Annals of the Entomological Society of America 56(3): 286–291 (1963).[8]T. D. Seeley, The Wisdom of the Hive: The Social Physiology of Honey Bee Colonies(Cambridge, MA: Harvard University Press, 1995).[9]D. S. Wilson and E. Sober,“Reviving the superorganism,” Journal of Theoretical Biology 136(3): 337–356 (1989).[10]B. H?lldobler and E. O. Wilson, The Ants (Cambridge, MA: Belknap Press of Harvard University Press, 1990).
致谢这本书以我们曾经出版的《超个体》(Th Superorganism，2009)的一章为基础，做了很大的扩充。我们之所以写这本书，是因为我们想突出切叶蚁值得注意的社会(“终极超个体”)，并扩充、增补国际科学家群体令人着迷的发现。国际科学家中有一些人已经和我们探讨过他们的研究，提供了文献或尚未公布的信息，或阅读、评论过早期的草稿。我们尤其要感谢雅各布斯·布姆萨马、卡梅伦·居里、休伯特·赫兹、克里斯托弗·克列内达姆(Christoph Kleineidam)、克里斯蒂娜·凯贝尔、乌尔里希·马施威茨、弗拉维奥·罗塞斯、沃尔夫冈·罗斯勒(Wolfgang Roessler)、特德·舒尔茨、托马斯·西利、雷纳·沃思。为了适当地给这本书添加图解，我们做了特别的工作。我们要感谢海尔格·海尔曼、休伯特·赫兹、曼弗雷德·凯伯(Manfred Kaib)、迈克尔·波尔森、沃尔夫冈·泰勒(Wolfgang Thaler)、亚力克斯·怀尔德(Alex Wild)、克里斯蒂安·齐格勒，他们拍摄的优秀照片展示了栽培真菌和切叶的蚂蚁那奇妙的农业世界，令人印象深刻。我们也要感谢雅各布·萨赫迪安(Jacob Sahertian)，谢谢他在彩色插图设计中提供的专家级的建议。我们最感谢的是凯斯琳·M. 霍顿(Kathleen M. Horton)。她一流的图书研究、手稿制作、编辑建议价值极高。我们也受益于我们的编辑罗伯特·韦尔(Robert Weil)给予的鼓励和建议。在这本书里报告的伯特·霍尔多布勒的个人研究得到了德国科学基金会、国家科学基金会(美国)、亚利桑那州立大学的资助。爱德华·O. 威尔逊的个人研究受到了国家科学基金会(美国)的资助。
相关专业术语汇编群聚(aggregation)：由不止一对配偶或一个家庭组成的群体，聚集在同一地点，但不以合作方式(与群落相反)构建巢穴或养育后代。参看“群落”。农业寄生物(agroparasite)：植菌蚂蚁群落的社会性寄生物。农业劫掠者(agropredator)：以植菌蚂蚁栽培的真菌为食的物种。利他主义(altruism)：在进化生物学中，指的是降低了利他主义者的基因适应性，提高了他者的基因适应性的行为。参看“遗传适应性”。节肢动物(arthropod)：节肢动物门的任何成员，例如甲壳动物、蜘蛛、千足虫、蜈蚣，或者昆虫。植菌蚂蚁(attine ants, attini)：属于“Attini”类别的蚂蚁，它们全都是真菌栽培者。它的两个属顶切叶蚁属和美洲切叶蚁属切割新鲜叶子和其他植物的片段，加工成栽培真菌的培养基。生物量(biomass)：一组植物、动物或微生物的净重量。组的选择出于方便研究的考量，例如，它可以是一个昆虫群落，一群狼，或一整片森林。幼雏(brood)：一个群落的全体未成熟成员，包括卵、蛹、幼虫和成蛹。卵和成蛹有时候不被认为是社会成员，但它们仍被称作幼虫的组成部分。等级(caste)：按照宽泛的定义，就像在功效学理论中那样，指的是任何一组具有特殊形态类型、年龄群体或二者兼具的个体，它们在群落中从事专门的劳动。按照比较狭窄的定义，指的是一个给定群落里的任何一组在形态上独特、在行为上专门化的个体。进化支(clade)：一种或一组代表系统发生树上一根独特分支的物种，拥有单一的共同祖先。无性繁殖系(clone)：一群全部通过无性繁殖产生源自同一亲本的个体。群落(colony)：除配偶外以合作方式构筑巢穴或养育后代的一群个体(与群聚相反)。参看“群聚”。群落气味(colony odor)：在社会性昆虫身体上发现的气味，为一个给定的群落所独有。通过嗅同一物种的另一个成员的群落气味，一只昆虫能够断定它是不是巢伴。参看“巢穴气味”。通信(communication)：一个有机体(或细胞)做出的行为，改变了另一个有机体(或细胞)的行为的概率模式。通信是可以“操控的”，以有利于信号发送者的方式改变接收者的行为，或既有利于发送者，也有利于接收者。后一种模式被称作相互通信，往往见于社会性昆虫之中。羽化、孵化(eclosion)：指从蛹化为成虫，也指卵的孵化，但不太常见。生态学(ecology)：对生物体和环境的相互影响进行的科学研究，其中环境既包括物理环境，也包括生活于其中的其他有机体。昆虫学(entomology)：对昆虫进行的科学研究。真社会性的(eusocial)：当一群个体展现出以下全部三种特征时，就可以说是真社会性的：合作照顾幼虫；在繁殖上有劳动分工，一定程度上不育的个体为从事繁殖的个体服务；至少有两代的生命阶段重叠，能够为群落劳动做出贡献。这是表达“先进社会性的”或“高级社会性的”的正式用语。后两种表达经常被使用，但意思不够准确。进化(evolution)：指的是生物体代际发生的任何基因变化，或者更严格地说，指的是群体内在代际发生的任何基因频率变化。外分泌腺(exocrine gland)：向身体之外分泌或消化道分泌的任何腺体，例如唾液腺。外分泌腺是信息素最常见的来源。信息素是大多数动物用于通信的化学物质。丝状的(filamentou)：形状像细丝或细线的。柄后腹(gaster)：一个专业术语，时常用于指称蚂蚁或其他有刺膜翅目昆虫的后体或躯干末端部分。遗传适应性(genetic fitnes)：一个群体中，相对于其他基因型，某一基因型在下一代中所占的比重。按照定义，自然选择最终使那些具有最高适应性的基因型在后代中占优势。属(genus，复数为genera)：一组有亲缘关系、相似的物种。例如，蜜蜂属(Apis，4种或4种以上的蜜蜂)，犬属(Canis，狼、家犬，以及它们的近亲)。梳理行为(grooming)：舔巢伴体表的行为。蚂蚁中也存在自我梳理行为，即一些个体通过舔或用腿敲打来清洁自己的身体。完全变态的(holometabolous)：在发育过程中经历一次完整的蜕变，有明显的幼虫、蛹和成虫阶段。例如，膜翅目昆虫是完全变态的。膜翅目昆虫(Hymenopteran)：属于膜翅目的一些昆虫，也指膜翅目成员，例如黄蜂、蜂、蚂蚁。菌丝(hypha，复数为hyphae)：一种真菌的丝状生长。昆虫社会(insect society)：从严格意义上讲，指的是一个真社会性昆虫的群落(蚂蚁、白蚁、真社会性黄蜂、真社会性蜂)。本书采用的是广义，指任何一群前社会性或真社会性的昆虫。幼虫(larva)：形态上与成虫迥异的未成熟阶段；包括膜翅目在内的完全变态昆虫的特征。对白蚁来说，这一术语的使用情况特殊，用来指称一种没有任何外在翼芽痕迹或兵蚁特征的不成熟个体。生命周期(life cycle)：一个有机体的(或一个社会的)生命从产生的那一刻到它繁殖的那一刻的全部生命历程。大型工虫(major worker)：体形最大的工虫等级的成员，尤指蚂蚁。在蚂蚁中，这个等级的成员通常专门负责防御，属于这一等级的成年蚂蚁经常被称作兵蚁。参看“中型工虫”“小型工虫”。双颚(mandibles)：蚂蚁侧向移动的颚。交配飞行(mating fligh)：参看“婚飞”。中型工虫(media worker)：在包含三个或更多工虫等级的蚁种中，一个属于中等体形等级的个体。参看“大型工虫”“小型工虫”。小型工虫(minor worker)：最小的工虫等级的成员，尤指蚂蚁。参看“侏儒工虫”“中型工虫”“大型工虫”。互惠共生(mutualism)：两个或更多的物种间的紧密生物关系(共生)，能够让所有的合作方受益。侏儒工虫(nanitic worker)：体形极小的工虫。这种类型通常仅限于一个巢穴创始虫后繁衍的第一代工虫。自然选择(natural selection)：由有着不同的基因型但属于同一群体的个体对子代做出的存在差别的贡献。那些拥有能让它们更好地适应环境条件的基因编码特征的个体将会更好地繁殖，从而受到自然选择的青睐。这是查尔斯·达尔文提出的基本机制，如今被普遍认为是进化中的主要引导力量。巢穴气味(nest odor)：一个巢穴的独特气味，其居住者能够通过这种气味把该巢和属于其他群落的巢区分开，或至少能和周边环境区分开。在某些情况下，昆虫(例如蜜蜂和一些蚂蚁)能够通过气味，确定巢的方向。蜜蜂的巢穴气味通常被称作蜂房气味。参看“群落气味”。婚飞(nuptial fligh)：有翅的雌虫和雄虫的交配飞行。嗅迹(odor trail)：一只昆虫留下的化学踪迹，另外一只昆虫会遵循它行动。气味物质通常被称作踪迹信息素或踪迹物质。腹柄(petiole)：有刺膜翅目昆虫“腰部”的第一节，实际上是第二腹结，因为第一腹结(并胸腹节)和胸部结合在了一起。信息素(pheromone)：一种化学物质或多种化学物质的混合，通常是腺分泌物，用于一个物种个体之间的通信。一个个体释放信息素作为信号，另一个个体在尝到或嗅到它之后做出回应。最初的信息素改变了个体的生理，让它们为新的行为模式做好准备。释放者的信息素直接引发了回应。系统发生史(phylogeny)：一个特定有机体群体的进化史；也指“谱系”图，显示哪些物种(或物种群体)产生了其他物种。蛹(pupa)：完全变态的昆虫(其中包括膜翅目昆虫)不活动的龄期。在该龄期中，会完成成为成虫所需的发育。虫后(queen)：半社会性或真社会性昆虫繁殖等级中的成员。虫后等级的存在也必须以群落生命周期某个阶段上的工虫等级的存在为先决条件。根据繁殖等级的功能性界定，虫后在也许在形态上与工虫并无不同；这样的个体现在被称作可育工虫，意思是交配过的工虫。如果有人使用形态标准，那么虫后等级就是通过其明显不同于工蚁等级的解剖构造而被界定的。征召(recruitment)：一种特殊的聚集形式。通过它，一个社会的成员被引向空间中的某个点，在那里按照要求进行工作或从事其他集体活动。征召踪迹(recruitment trail)：侦察工虫留下的一条嗅迹，征召巢伴去一个觅食点、一个值得期待的新巢址、巢壁中的一道裂缝，或别的某个需要众多工虫协助的地方，例如领地的防御工作。社会性昆虫(social insect)：在严格意义上和一般意义上(用于“真正的”或“先进的”社会性昆虫)，指的是属于一个真社会性物种的昆虫，例如蚂蚁、白蚁、真社会性黄蜂或蜂的成员、甲虫、蓟马、蚜虫。在广义上，指的是生活在一个有内聚力的群体中的昆虫。在这个群体里，成员以一种能够把它们结合在一起的方式互动。社会(society)：一群属于同一物种的个体，以一种合作的方式被组织起来。存在超出单纯性行为的合作本性的互相沟通是其判断标准。社会生物学(sociobiology)：对各种社会行为的生物基础进行的系统研究。兵虫(soldier)：一种专门进行群落防御的工虫等级的成员。物种(species)：生物分类学中基本的低级分类单位，由一群或数群亲缘关系相近、相似的有机体构成。按照比较狭义的界定，一个生物物种所包含的个体彼此能够自由地进行杂交繁殖，但在自然条件下不能与其他物种的成员进行杂交繁殖。受精囊(spermatheca)：雌性昆虫体内的接收器，精子被储存在那里，也被称作精子袋。腹甲(sternite)：一种腹部甲片，被结合线衔接的体壁的一部分，位于腹部。参看“背甲”。摩擦发声(stridulation)：通过身体表面两部分的摩擦而进行的声音制造或身体振动。一个昆虫群体(包括蝗虫、蟋蟀，以及众多蚁种)拥有专门的摩擦发声器官。特大型工虫(super-major)：一种特别大的大型工虫(兵虫，超级兵虫)，在体形上大大超越普通的工虫。超个体(superogranism)：一个社会，例如一个真社会性昆虫群落，拥有与单个有机体的生理特征相似的组织特征。例如，真社会性群落被分成繁殖等级(类似于性腺)和工虫等级(类似于身体组织)；通过营养交换和照料，它的成员可以交换营养物和信息素(类似于循环系统)。在数以千计的已知社会性昆虫物种中，劳动分工呈现出我们可以想象到的几乎所有等级，从巢伴中为繁殖地位进行的类似竞争的行为，到高度复杂的专门化亚等级体系。在这一梯度上群落可以被称作超个体是主观的；它也许处在真社会性的起点上(爱德华·O. 威尔逊所持观点)，或处在一种更高的层面上，超出了“不可逆点”，其中群落内为繁殖地位进行的竞争被大大减少或完全不存在(伯特·霍尔多布勒持这种观点)。共生(symbiosis)：一个物种的成员与另一物种的成员结成的密切的、时间相对较长、相互依赖的关系。共生的三种主要形式是偏利共生、互利共生、寄生。背甲(tergite)：一种背部骨片；被结合线衔接的体壁的一部分，位于背部。参看“腹甲”。领地(territory)：通过明显的防御或侵略性的宣传，利用击退的方式，被一只动物或一群动物(例如，一个蚂蚁群落)在一定程度上独占的一片区域。踪迹信息素(trail pheromone)：被一只动物以嗅迹形式留下的一种物质，同一物种的其他成员会遵循这一踪迹行动。营养卵(trophic egg)：一种通常在形态上退化、不可能生存、被喂给其他群落成员的卵。工虫(worker)：半社会性或真社会性物种中的非繁殖的、劳动等级的成员。工虫等级的存在以王室(繁殖)等级的存在为前提。在膜翅目昆虫中，尤其是在蚂蚁和蜂中，工虫等级可以从形态上加以界定，强调大多数物种中的工虫和虫后存在形态上的显著差异；工虫等级也可从功能上加以界定，例如在一些缺乏蚁后等级的猛蚁蚁种中，以及一些蜂种中。在白蚁中，这一名称仅指称白蚁科中能够完全没有翅膀、拥有缩小的翅胸节、眼睛、生殖器官的个体。
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